Eröffnet wurde das städtische Ausstellungshaus am 25. August 1985 mit der Präsentation Ernst Moritz Engert und das Theater. Die erste Ausstellung in den Kunstsammlungen der Stadt Limburg wurde dem berühmten Silhouettenkünstler Ernst Moritz Engert gewidmet, weil seine Stiftung im Jahr 1978 der Beginn der Eigenen Sammlungen war. Mit dem Kauf des Nachlasses von Josef Eberz durch die Stadt Limburg im Jahr 1980 wurde das Fundament für die Gründung des Ausstellungshauses Kunstsammlungen der Stadt Limburg gelegt.
Die Kunstsammlungen der Stadt Limburg sind von Mitte März bis Ende November eines jeden Jahres geöffnet. Der Eintritt ist frei. Das städtische Ausstellungshaus ist nicht barrierefrei.